在08到09赛季开始，由于对薪资和球队拒绝听取报价行为的不满，米尔纳赛后透露自己已向俱乐部提交转会申请。于是，2008年8月29日，米尔纳以1200万的身价签下一份四年合约，正式重返阿斯顿维拉。两天后，他在对阵利物浦的英超比赛中替补登场。2009年1月4日，在23岁生日的当天，他在足总杯对阵吉林汉姆的比赛中梅开二度，打开赛季进球账户的同时帮助维拉2：1取胜
2009年1月17日，米尔纳迎来了重返维拉后的赛季首个英超进球，他在比赛第60分钟攻破了桑德兰的大门。俱乐部和U21期间的亮眼表现也使他受到了时任英格兰主帅的注意。同年2月，他首次得到成年国家队的征召。08到09赛季，米尔纳为维拉各项赛事共计出战46场，贡献了7粒进球和10次助攻。
09到10赛季，随着队长加雷斯巴里转会加盟曼城，米尔纳也开始在中场角色大放异彩。米尔纳最终以各项赛事49次出场、12粒进球和16次助攻的数据结束了该赛季，他也被评选为队内最佳球员和PFA年度最佳年轻球员。2010年5月19日，曼城以2000万的价格报价米尔纳，但被维拉拒绝。
这笔交易最终在夏窗成交，米尔纳与曼城签下五年合约，条件包括球员交换和2600万英镑的转会费。同年8月14日，已经确认转会曼城的米尔纳在对阵西汉姆联的英超首轮比赛中，攻入自己维拉生涯的最后一球，他也在被换下时收到了全场观众的起立鼓掌。
在转会曼城的第一个赛季，米尔纳捧起了自己个人第一个冠军奖杯足总杯冠军。11到12赛季，米尔纳出场26场英超赛事，随着曼城在最后一场比赛中压哨夺冠，他也收获了自己的第一个顶级联赛冠军。12到13赛季，米尔纳随队获得社区盾杯冠军。
13到14赛季，曼城迎来了西班牙新帅佩莱格里尼，在他带领下球队首次从欧冠小组赛中出线，而米尔纳也在安联球场对阵拜仁慕尼黑的比赛中，攻入制胜一球，首次欧冠进球的同时帮助球队3-2逆转取胜欧冠卫冕冠军。米尔纳在这个赛季各项赛事出场44次，送出15记助攻，跟随球队再次获得英超冠军。
曼城生涯的最后一个赛季中，尽管受膝伤的反复困扰，米尔纳仍被视作主力首发出战了多场重要赛事，他在14到15赛季中共计出场45次，取得8粒进球和9次助攻。曼城在5月向他提供了一份为期四年的新合同，但米尔纳不愿再继续担任工兵球员的角色，因此并未签署，赛季结束后，米尔纳自由转会至利物浦。
在连续三个夏天接连失去了卡拉格、雷纳、杰拉德和阿格尔等重要球员后，14到15赛季利物浦仅排名第六，球队急需一位有经验的领袖坐镇更衣室。在时任主教练布伦丹罗杰斯的不懈努力下，米尔纳最终同意免费加盟利物浦，并在首个赛季就被任命为副队长。
赛季初期主教练罗杰斯被解雇，德国教头克洛普接手球队并成功打入欧联杯决赛，米尔纳参与了12场欧联杯比赛，最终在1-3不敌塞维利亚的决赛中结束了在利物浦的首个赛季。米尔纳各项赛事贡献了7球14助，是当赛季队内的助攻王。
16到17赛季，在克洛普的战术中，米尔纳开始出现在左后卫的位置，尽管他承认自己不喜欢这一安排，但认为团队始终是第一位的。2017年3月19日，在1：1战平前东家曼城后，米尔纳成为了英超赛场上进球后球队保持不败场次最多的球员。
2018年4月，同样是对阵曼城的欧冠四分之一决赛首回合中，他助攻张伯伦进球，追平了欧冠历史助攻记录，两周后对阵罗马，他又助攻菲尔米诺打破了这一记录，以9次助攻成为欧冠单赛季助攻王。2018年11月，米尔纳在1：1战平阿森纳的比赛中打进了自己的第50个英超进球。
一个月后4：0战胜伯恩茅斯的比赛后，米尔纳成为英超历史上第13位跻身500场俱乐部的球员，也是继前维拉、曼城队友巴里后第二年轻的球员。2019年6月1日，利物浦连续两年进入欧冠决赛，对阵托特纳姆热刺，米尔纳在2：0击败托特纳姆热刺的决赛中替补上阵，帮助球队登上欧洲之巅，举起了他的第一个欧冠冠军。两个月后对阵切尔西的欧洲超级杯，他同样首发出场赢下了欧洲超级杯冠军。
2019年12月，米尔纳与球队续约至2022年。同月，米尔纳帮助利物浦在俱乐部历史上首次赢得国际足联俱乐部世界杯。受伤病影响，米尔纳在19到20赛季的出场次数有所下滑，只在联赛出战了22次场，大部分时间担任中场和后卫，贡献了2个进球和2次助攻。
2020年6月25日，英超第31轮，曼城客场1：2不敌切尔西确认争冠无望，米尔纳也因此赢得了他的第三个英超联赛冠军，这也是利物浦队史首个英超冠军。
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